cardiotomskСибирский журнал клинической и экспериментальной медициныSiberian Journal of Clinical and Experimental Medicine2713-29272713-265XTSU publishing10.29001/2073-8552-2023-39-3-143-152cardiotomsk-1956Research ArticleКЛИНИЧЕСКИЕ ИССЛЕДОВАНИЯCLINICAL STUDIESПотенциальная роль радиомического анализа КТ-изображений эпикардиальной жировой ткани в прогнозе развития острого инфаркта миокардаThe potential role of radiochemical analysis of CT images of epicardial adipose tissue in the prognosis of acute myocardial infarctionhttps://orcid.org/0000-0003-0772-6042ПоповЕ. В.PopovE. V.

Попов Евгений Викторович, младший научный сотрудник, лаборатория радионуклидных методов исследования

634012, Российская Федерация, Томск, ул. Киевская, 111а

Evgeny V. Popov, Junior Research Scientist, Department of Nuclear Medicine

111a, Kievskaya str., Tomsk, 634012, Russian Federation

popov-yevgeniy92@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-8649-3648ИльюшенковаЮ. Н.IlyushenkovaY. N.

Ильюшенкова Юлия Николаевна, канд. мед. наук, старший научный сотрудник, лаборатория радионуклидных методов исследования

634012, Российская Федерация, Томск, ул. Киевская, 111а

Julia N. Ilyushenkova, Cand. Sci. (Med.), PhD, Senior Research Scientist Department of Nuclear Medicine

111a, Kievskaya str., Tomsk, 634012, Russian Federation

ilyushenkova_cardio@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0001-7123-0645РепинА. Н.RepinA. N.

Репин Алексей Николаевич, д-р мед. наук, профессор, заведующий отделением амбулаторной кардиологии

634012, Российская Федерация, Томск, ул. Киевская, 111а

Alexey N. Repin, Dr. Sci. (Med.), Professor, Head of Department of Ambulatory Cardiology

111a, Kievskaya str., Tomsk, 634012, Russian Federation

ran@cardio-tomsk.ruhttps://orcid.org/0000-0002-1513-8614ЗавадовскийК. В.ZavadovskyK. V.

Завадовский Константин Валерьевич, д-р мед. наук, заведующий отделом лучевой диагностики

634012, Российская Федерация, Томск, ул. Киевская, 111а

Konstantin V. Zavadovsky, Dr. Sci. (Med.), Head of Department of Nuclear Medicine

111a, Kievskaya str., Tomsk, 634012, Russian Federation

konstz@cardio-tomsk.ruhttps://orcid.org/0000-0003-2799-3260СазоноваС. И.SazonovaS. I.

Сазонова Светлана Ивановна, д-р мед. наук, исполняющий обязанности заведующего лабораторией радионуклидных методов исследования

634012, Российская Федерация, Томск, ул. Киевская, 111а

Svetlana I. Sazonova, Dr. Sci. (Med), Acting Head of Laboratory of Nuclear Medicine

111a, Kievskaya str., Tomsk, 634012, Russian Federation

sazonova_si@mail.ruНаучно-исследовательский институт кардиологии, Томский национальный исследовательский медицинский центр Российской академии наукРоссияCardiology Research Institute, Tomsk National Research Medical Center, Russian Academy of SciencesRussian Federation202313102023383143152Copyright © Попов Е.В., Ильюшенкова Ю.Н., Репин А.Н., Завадовский К.В., Сазонова С.И., 20232023Попов Е.В., Ильюшенкова Ю.Н., Репин А.Н., Завадовский К.В., Сазонова С.И.Popov E.V., Ilyushenkova Y.N., Repin A.N., Zavadovsky K.V., Sazonova S.I.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://www.sibjcem.ru/jour/article/view/1956Введение

Введение. Мультиспиральная компьютерно-томографическая (МСКТ) коронароангиография (КАГ) является высокоинформативным методом визуализации атеросклеротических бляшек (АСБ) в коронарных артериях (КА) и оценки их структуры. В то же время данный метод имеет ряд существенных недостатков, связанных с внутривенным введением йодсодержащих рентгеноконтрастных средств, а также высокой лучевой нагрузкой. Радиомический анализ бесконтрастных МСКТ-изображений позволяет вычислять большое количество дополнительных количественных показателей, которые потенциально могут быть ассоциированы с нестабильностью АСБ и степенью стенозирования КА. В то же время прогностическая и диагностическая ценность радиомических характеристик не исследована.

Цель

Цель: оценить наличие ассоциации между радиомическими показателями эпикардиальной жировой ткани (ЭЖТ) на бесконтрастных МСКТ-изображениях сердца и степенью атеросклеротического стеноза КА у больных стабильной ишемической болезнью сердца (ИБС), а также частотой развития острого инфаркта миокарда (ОИМ) в течение 5 лет у данной категории больных.

Материал и методы

Материал и методы. Ретроспективно нами были просмотрены 100 исследований МСКТ-КАГ, выполненных с целью диагностики коронарной болезни сердца у пациентов. Были отобраны 39 пациентов, у которых имелись признаки стенозирования КА до 50% и которые числились в медицинских информационных системах (МИС) г. Томска в течение не менее 5 лет, а также 15 человек без признаков атеросклероза КА в качестве группы контроля. На бесконтрастных МСКТ-изображениях сердца всех пациентов (54 чел.) оценивали объем ЭЖТ и вычисляли 837 радиомических характеристик. По данным МИС г. Томска отслеживали факт наличия или отсутствия перенесенного в течение 5 лет после МСКТ-КАГ ОИМ у каждого больного. Статистическое сравнение показателей выполняли в группе контроля (группа 2) и в группе исследования (группа 1), а также в подгруппах больных с ОИМ (группа 1б) и без него (группа 1а).

Результаты

Результаты. При сравнении группы 1 с группой контроля 2 были установлены значимые отличия (p < 0,05) по всем радиомическим показателям, плотности и объему ЭЖТ. Корреляционный анализ не выявил взаимосвязей между радиомическими характеристиками ЭЖТ и степенью стеноза КА, а также кальциевым индексом. По результатам анализа информации из МИС г. Томска группа 1 была разделена на 2 подгруппы: без ОИМ (подгруппа 1а; n = 27 (50%)) и с ОИМ (подгруппа 1б; n = 12 (22%)). При сравнении подгрупп 1а и 1б значимых различий в объеме и плотности ЭЖТ выявлено не было (p > 0,05), однако существенно различались 7 из 837 радиомических показателей. Множественный регрессионный анализ продемонстрировал, что «Нормализованная неоднородность зоны серого цвета» (Size Zone Nonuniformity) матрицы зоны уровней серого цвета (SZN – GLSZM) и «Дисперсия уровней серого цвета» (Gray Level Variance – GLCM) матрицы совместного возникновения уровней серого цвета являются независимыми предикторами развития ОИМ в течение 5 лет. По результатам ROC-анализа, логистическая модель c включением данных радиомических характеристик продемонстрировала высокие показатели чувствительности и специфичности в прогнозе развития ОИМ (cut-off point < 8025,7; специфичность – 96%, чувствительность – 75%, AUC = 0,806; p < 0,001 для SZN; cut-off point < 4,08; специфичность – 93%, чувствительность – 83%, AUC = 0,861; для GLV; p < 0,001).

Выводы

Выводы. Радиомические характеристики SZN GLSZM и GLV GLCM ЭЖТ на бесконтрастных МСКТ-изображениях ассоциированы с частотой развития ОИМ у больных с атеросклерозом КА. Радиомический анализ ЭЖТ потенциально может быть использован для персонализированной оценки риска развития ОИМ.  

Introduction

Introduction. Multispiral computed tomography (MSCT) coronary angiography (CAG) is a highly informative method of visualizing atherosclerotic plaques in the coronary arteries and assessing their structure. At the same time, this method has a few significant drawbacks associated with the intravenous administration of iodine-containing radiopaque agents as well as high radiation exposure. The radiomic analysis of contrast-free MSCT images allows calculating many additional quantitative parameters, which can potentially be associated with atherosclerotic plaque instability and the degree of coronary artery stenosis. At the same time, the prognostic and diagnostic value of radiomic characteristics has not been investigated.

Aim

Aim: To assess whether there is an association between radiomic indexes of EAT on non-contrast MSCT cardiac images with the degree of atherosclerotic coronary artery stenosis in patients with stable CAD, as well as the incidence of acute coronary syndrome (ACS) within 5 years in this category of patients.

Material and Methods

Material and Methods. We retrospectively reviewed 100 MSCT-CAG studies performed to diagnose coronary heart disease in patients. 39 patients with signs of coronary stenosis up to 50% and registered in Tomsk medical information systems (MIS) for at least 5 years were selected, as well as 15 people without signs of coronary arteries (CA) atherosclerosis as a control group. Epicardial adipose tissue (EAT) volume was assessed and 837 radiomic characteristics were calculated on non-contrasted MSCT cardiac images of all patients (54 people). The presence or absence of ACS within 5 years after MSCT-CAG in each patient was monitored according to Tomsk MIS data. Statistical analysis and comparison of indices were performed in control group (group 2) and study group (group 1), as well as in subgroups of patients who had suffered AMI (group 1a) and those who had not (group 1b).

Results

Results. When comparing group 1 with the control group, significant differences (p < 0.05) were found for all radiomic parameters, density, and volume of EAT. Correlation analysis did not reveal any relationship between the radiomic characteristics of EAT and the degree of coronary artery stenosis, as well as the calcium index. According to the results of the MIS of Tomsk analysis, group 1 was divided into 2 subgroups: without ACS (group 1a; n = 27 (50%)) and with ACS (group 1b; n = 12 (22%)). When comparing subgroups 1a and 1b, there were no significant differences in the volume and density of EAT (p > 0.05), however, 8 out of 837 radiomic parameters differed significantly. Multiple regression analysis has shown that the Size Zone Nonuniformity gray level zone matrix (SZN-GLSZM) and Gray Level Variance (GLCM) gray co-occurrence matrix are independent predictors of the development of ACS within 5 years. According to the results of the ROC analysis, the logistic model with the inclusion of radiomic data showed high sensitivity and specificity in predicting the development of ACS (cut-off point <8025.7; specificity 96%, sensitivity 75%, AUC = 0.806, p < 0.001 for SZN; cut-off point <4.08; specificity 93%, sensitivity 83%, AUC = 0.861 for GLV; p < 0.001).

Conclusion

Conclusion. SZN GLSZM and GLV GLCM radiomic features on non-contrast MSCT images of EAT are associated with the incidence of ASC in patients with coronary artery atherosclerosis. Radiomic analysis of EAT could potentially be used for personalized assessment of the ACS risk.

радиомикатекстурный анализострый коронарный синдроматеросклерозradiomicstexture analysisacute coronary syndromeatherosclerosisисследование выполнено в рамках государственного задания.the study was carried out in the framework of the state assignment.ReferencesFerrari R., Rosano G. 2019 guidelines for the diagnosis and management of chronic coronary syndromes: congratulations and criticism [published correction appears in: Eur. Heart J. Cardiovasc. Pharmacother. 2021;7(3):179]. Eur. Heart J. Cardiovasc. Pharmacother. 2020;6(5):331–332. DOI: 10.1093/ehjcvp/pvaa006.Ferrari R., Rosano G. 2019 guidelines for the diagnosis and management of chronic coronary syndromes: congratulations and criticism [published correction appears in: Eur. Heart J. Cardiovasc. Pharmacother. 2021;7(3):179]. Eur. Heart J. Cardiovasc. Pharmacother. 2020;6(5):331–332. DOI: 10.1093/ehjcvp/pvaa006.Меркулова И.Н., Шария М.А., Миронов В.М., Шабанова М.С., Веселова Т.Н., Гаман С.А. и др. Возможности компьютерной томографии в выявлении атеросклеротических бляшек высокого риска у больных с острым коронарным синдромом без подъема сегмента ST: сопоставление с внутрисосудистым ультразвуковым исследованием. Кардиология. 2020;60(12):64–75. DOI: 10.18087/cardio.2020.12. n1304.Merkulova I.N., Shariya M.A., Mironov V.M., Shabanova M.S., Veselova T.N., Gaman S.A. et al. Computed tomography coronary angiography possibilities in “high risk” plaque identification in patients with non-ST-elevation acute coronary syndrome: comparison with intravascular ultrasound. Kardiologiia. 2020;60(12):64–75. (In Russ.) DOI: 10.18087/cardio.2020.12. n1304.Mayerhoefer M.E., Materka A., Langs G., Häggström I., Szczypiński P., Gibbs P. et al. Introduction to Radiomics. J. Nucl. Med. 2020;61(4):488–495. DOI: 10.2967/jnumed.118.222893.Mayerhoefer M.E., Materka A., Langs G., Häggström I., Szczypiński P., Gibbs P. et al. Introduction to Radiomics. J. Nucl. Med. 2020;61(4):488–495. DOI: 10.2967/jnumed.118.222893.Попов Е.В., Анашбаев Ж.Ж., Мальцева А.Н., Сазонова С.И. Радиомические характеристики текстурных изменений эпикардиальной жировой ткани при атеросклеротическом поражении коронарных артерий. Комплексные проблемы сердечно-сосудистых заболеваний. 2021;10(4):6–16. DOI: 10.17802/2306-1278-2021-10-4-6-16.Popov E.V., Anashbaev Z.Z., Maltseva A.N., Sazonova S.I. Radiomic features of epicardial adipose tissue in coronary atherosclerosis. Complex Issues of Cardiovascular Diseases. 2021;10(4):6–16. (In Russ.) DOI: 10.17802/2306-1278-2021-10-4-6-16.Cheng K., Lin A., Yuvaraj J., Nicholls S.J., Wong D.T.L. Cardiac computed tomography radiomics for the non-invasive assessment of coronary inflammation. Cells. 2021;10(4):879. DOI: 10.3390/cells10040879.Cheng K., Lin A., Yuvaraj J., Nicholls S.J., Wong D.T.L. Cardiac computed tomography radiomics for the non-invasive assessment of coronary inflammation. Cells. 2021;10(4):879. DOI: 10.3390/cells10040879.Kolossváry M., Jávorszky N., Karády J., Vecsey-Nagy M., Dávid T.Z., Simon J. et al. Effect of vessel wall segmentation on volumetric and radiomic parameters of coronary plaques with adverse characteristics. J. Cardiovasc. Comput. Tomogr. 2021;15(2):137–145. DOI: 10.1016/j.jcct.2020.08.001.Kolossváry M., Jávorszky N., Karády J., Vecsey-Nagy M., Dávid T.Z., Simon J. et al. Effect of vessel wall segmentation on volumetric and radiomic parameters of coronary plaques with adverse characteristics. J. Cardiovasc. Comput. Tomogr. 2021;15(2):137–145. DOI: 10.1016/j.jcct.2020.08.001.Kolossváry M., Karády J., Szilveszter B., Kitslaar P., Hoffmann U., Merkely B. et al. Radiomic features are superior to conventional quantitative computed tomographic metrics to identify coronary plaques with napkin-ring sign. Circ. Cardiovasc. Imaging. 2017;10(12):e006843. DOI: 10.1161/CIRCIMAGING.117.006843.Kolossváry M., Karády J., Szilveszter B., Kitslaar P., Hoffmann U., Merkely B. et al. Radiomic features are superior to conventional quantitative computed tomographic metrics to identify coronary plaques with napkin-ring sign. Circ. Cardiovasc. Imaging. 2017;10(12):e006843. DOI: 10.1161/CIRCIMAGING.117.006843.Kolossváry M., Park J., Bang J.I., Zhang J., Lee J.M., Paeng J.C. et al. Identification of invasive and radionuclide imaging markers of coronary plaque vulnerability using radiomic analysis of coronary computed tomography angiography. Eur. Heart J. Cardiovasc. Imaging. 2019;20(11):1250–1258. DOI: 10.1093/ehjci/jez033.Kolossváry M., Park J., Bang J.I., Zhang J., Lee J.M., Paeng J.C. et al. Identification of invasive and radionuclide imaging markers of coronary plaque vulnerability using radiomic analysis of coronary computed tomography angiography. Eur. Heart J. Cardiovasc. Imaging. 2019;20(11):1250–1258. DOI: 10.1093/ehjci/jez033.Kolossváry M., Karády J., Kikuchi Y., Ivanov A., Schlett C.L., Lu M.T. et al. Radiomics versus Visual and histogram-based assessment to identify atheromatous lesions at coronary CT angiography: An ex vivo study. Radiology. 2019;293(1):89–96. DOI: 10.1148/radiol.2019190407.Kolossváry M., Karády J., Kikuchi Y., Ivanov A., Schlett C.L., Lu M.T. et al. Radiomics versus Visual and histogram-based assessment to identify atheromatous lesions at coronary CT angiography: An ex vivo study. Radiology. 2019;293(1):89–96. DOI: 10.1148/radiol.2019190407.Kolossváry M., De Cecco C.N., Feuchtner G., Maurovich-Horvat P. Advanced atherosclerosis imaging by CT: Radiomics, machine learning and deep learning. J. Cardiovasc. Comput. Tomogr. 2019;13(5):274–280. DOI: 10.1016/j.jcct.2019.04.007.Kolossváry M., De Cecco C.N., Feuchtner G., Maurovich-Horvat P. Advanced atherosclerosis imaging by CT: Radiomics, machine learning and deep learning. J. Cardiovasc. Comput. Tomogr. 2019;13(5):274–280. DOI: 10.1016/j.jcct.2019.04.007.Oikonomou E.K., Siddique M., Antoniades C. Artificial intelligence in medical imaging: A radiomic guide to precision phenotyping of cardiovascular disease. Cardiovasc. Res. 2020;116(13):2040–2054. DOI: 10.1093/cvr/cvaa021.Oikonomou E.K., Siddique M., Antoniades C. Artificial intelligence in medical imaging: A radiomic guide to precision phenotyping of cardiovascular disease. Cardiovasc. Res. 2020;116(13):2040–2054. DOI: 10.1093/cvr/cvaa021.Oikonomou E.K., Williams M.C., Kotanidis C.P., Desai M.Y., Marwan M., Antonopoulos A.S. et al. A novel machine learning-derived radiotranscriptomic signature of perivascular fat improves cardiac risk prediction using coronary CT angiography. Eur. Heart J. 2019;40(43):3529–3543. DOI: 10.1093/eurheartj/ehz592.Oikonomou E.K., Williams M.C., Kotanidis C.P., Desai M.Y., Marwan M., Antonopoulos A.S. et al. A novel machine learning-derived radiotranscriptomic signature of perivascular fat improves cardiac risk prediction using coronary CT angiography. Eur. Heart J. 2019;40(43):3529–3543. DOI: 10.1093/eurheartj/ehz592.Ilyushenkova J., Sazonova S., Popov E., Zavadovsky K., Batalov R., Archakov E. et al. Radiomic phenotype of epicardial adipose tissue in the prognosis of atrial fibrillation recurrence after catheter ablation in patients with lone atrial fibrillation. J. Arrhythm. 2022;38(5):682–693. DOI: 10.1002/joa3.12760.Ilyushenkova J., Sazonova S., Popov E., Zavadovsky K., Batalov R., Archakov E. et al. Radiomic phenotype of epicardial adipose tissue in the prognosis of atrial fi brillation recurrence after catheter ablation in patients with lone atrial fi brillation. J. Arrhythm. 2022;38(5):682–693. DOI: 10.1002/joa3.12760.Zwanenburg A., Vallières M., Abdalah M.A., Aerts H.J.W.L., Andrearczyk V., Apte A. et al. The image biomarker standardization initiative: Standardized quantitative radiomics for high-throughput image-based phenotyping. Radiology. 2020;295(2):328–338. DOI: 10.1148/radiol.2020191145.Zwanenburg A., Vallières M., Abdalah M.A., Aerts H.J.W.L., Andrearczyk V., Apte A. et al. The image biomarker standardization initiative: Standardized quantitative radiomics for high-throughput image-based phenotyping. Radiology. 2020;295(2):328–338. DOI: 10.1148/radiol.2020191145.Fedorov A., Beichel R., Kalpathy-Cramer J., Finet J., Fillion-Robin J.C., Pujol S. et al. 3D Slicer as an image computing platform for the Quantitative Imaging Network. Magn. Reson. Imaging. 2012;30(9):1323–1341. DOI: 10.1016/j.mri.2012.05.001.Fedorov A., Beichel R., Kalpathy-Cramer J., Finet J., Fillion-Robin J.C., Pujol S. et al. 3D Slicer as an image computing platform for the Quantitative Imaging Network. Magn. Reson. Imaging. 2012;30(9):1323–1341. DOI: 10.1016/j.mri.2012.05.001.Lambin P., Rios-Velazquez E., Leijenaar R., Carvalho S., van Stiphout R.G., Granton P. et al. Radiomics: extracting more information from medical images using advanced feature analysis. Eur. J. Cancer. 2012;48(4):441–446. DOI: 10.1016/j.ejca.2011.11.036.Lambin P., Rios-Velazquez E., Leijenaar R., Carvalho S., van Stiphout R.G., Granton P. et al. Radiomics: extracting more information from medical images using advanced feature analysis. Eur. J. Cancer. 2012;48(4):441–446. DOI: 10.1016/j.ejca.2011.11.036.Hamm C.W., Bassand J.P., Agewall S., Bax J., Boersma E., Bueno H. et al. ESC Guidelines for the management of acute coronary syndromes in patients presenting without persistent ST-segment elevation: The Task Force for the management of acute coronary syndromes (ACS) in patients presenting without persistent ST-segment elevation of the European Society of Cardiology (ESC). Eur. Heart J. 2011;32(23):2999–3054. DOI: 10.1093/eurheartj/ehr236.Hamm C.W., Bassand J.P., Agewall S., Bax J., Boersma E., Bueno H. et al. ESC Guidelines for the management of acute coronary syndromes in patients presenting without persistent ST-segment elevation: The Task Force for the management of acute coronary syndromes (ACS) in patients presenting without persistent ST-segment elevation of the European Society of Cardiology (ESC). Eur. Heart J. 2011;32(23):2999–3054. DOI: 10.1093/eurheartj/ehr236.Writing Committee Members, Gulati M., Levy P.D., Mukherjee D., Amsterdam E., Bhatt D.L. et al. 2021 AHA/ACC/ASE/CHEST/SAEM/SCCT/SCMR Guideline for the evaluation and diagnosis of chest pain: A report of the American College of Cardiology/American Heart Association Joint Committee on Clinical Practice Guidelines. J. Cardiovasc. Comput. Tomogr. 2022;16(1):54–122. DOI: 10.1016/j.jcct.2021.11.009.Writing Committee Members, Gulati M., Levy P.D., Mukherjee D., Amsterdam E., Bhatt D.L. et al. 2021 AHA/ACC/ASE/CHEST/SAEM/SCCT/SCMR Guideline for the evaluation and diagnosis of chest pain: A report of the American College of Cardiology/American Heart Association Joint Committee on Clinical Practice Guidelines. J. Cardiovasc. Comput. Tomogr. 2022;16(1):54–122. DOI: 10.1016/j.jcct.2021.11.009.Antonopoulos A.S., Sanna F., Sabharwal N., Thomas S., Oikonomou E.K., Herdman L. et al. Detecting human coronary inflammation by imaging perivascular fat. Sci. Transl. Med. 2017;9(398):eaal2658. DOI: 10.1126/scitranslmed.aal2658.Antonopoulos A.S., Sanna F., Sabharwal N., Thomas S., Oikonomou E.K., Herdman L. et al. Detecting human coronary infl ammation by imaging perivascular fat. Sci. Transl. Med. 2017;9(398):eaal2658. DOI: 10.1126/scitranslmed.aal2658.Lee S., Han K., Suh Y.J. Quality assessment of radiomics research in cardiac CT: a systematic review. Eur. Radiol. 2022;32(5):3458–3468. DOI: 10.1007/s00330-021-08429-0.Lee S., Han K., Suh Y.J. Quality assessment of radiomics research in cardiac CT: a systematic review. Eur. Radiol. 2022;32(5):3458–3468. DOI: 10.1007/s00330-021-08429-0.

The authors declare that there are no conflicts of interest present.