Arterial Spin Labeling: принципы и новые тенденции в реализации метода
https://doi.org/10.29001/2073-8552-2025-40-2-32-43
Аннотация
Цель. Изучить принципы и новые тенденции бесконтрастной магнитно-резонансной (МР) перфузии (ASL) на основе литературных данных.
Материал и методы. Проведен ретроспективный обзор рандомизированных клинических и перекрестных исследований с поиском в базах данных PUBMED, EMBASE, LILACS, SCOPUS, eLIBRARY на английском и русском языках за 2014–2024 гг. Ключевые слова, используемые для выбора статей: arterial spin labeling (ASL), pulsed ASL, continuous ASL, pseudocontinuous ASL, diffusion-prepared ASL, vessel-encoded ASL, бесконтрастная магнитно-резонансная перфузия.
Результаты. Было проанализировано 487 статей, 50 из которых использованы для составления обзора. В результате поиска созданы блоки статей, внутри которых был проведен анализ для изучения разновидностей метода ASL, технических характеристик и тенденций развития в данной области.
Заключение. Существующие разновидности ASL позволяют осуществлять выбор и учитывать преимущества и недостатки каждого метода для проведения диагностических исследований. Последовательность псевдонепрерывной маркировки спинов артериальной крови (pseudocontinuous Arterial Spin Labeling, pCASL) является наиболее изученным, надежным и доступным количественным методом, а развивающиеся перспективные технические способы сбора и обработки результатов позволят расширить применение данного метода в клинической и исследовательской практиках.
Ключевые слова
Об авторах
В. В. ПоповРоссия
Попов Владимир Владимирович, младший научный сотрудник, МТЦ СО РАН; ассистент, кафедра фундаментальной медицины, Институт медицины и медицинских технологий, Факультет медицины и психологии В. Зельмана, НГУ
630090, Новосибирск, ул. Институтская, 3а;
630090, Новосибирск, ул. Пирогова, 1
Ю. А. Станкевич
Россия
Станкевич Юлия Александровна, канд. мед. наук, заведующий лабораторией функциональной нейровизуализации, старший научный сотрудник, МТЦ СО РАН; старший преподаватель, Центр постдипломного медицинского образования, Институт медицины и медицинских технологий, факультет медицины и психологии В. Зельмана, НГУ
630090, Новосибирск, ул. Институтская, 3а;
630090, Новосибирск, ул. Пирогова, 1
О. Б. Богомякова
Россия
Богомякова Ольга Борисовна, канд. мед. наук, научный сотрудник, МТЦ СО РАН; старший преподаватель, Центр постдипломного медицинского образования, Институт медицины и медицинских технологий, факультет медицины и психологии В. Зельмана, НГУ
630090, Новосибирск, ул. Институтская, 3а;
630090, Новосибирск, ул. Пирогова, 1
А. А. Тулупов
Россия
Тулупов Андрей Александрович, д-р мед. наук, профессор, чл.корр. РАН, заведующий лабораторией нейронаук, главный научный сотрудник, МТЦ СО РАН; заместитель директора, профессор, Центр постдипломного медицинского образования, Институт медицины и медицинских технологий, факультет медицины и психологии В. Зельмана, НГУ
630090, Новосибирск, ул. Институтская, 3а;
630090, Новосибирск, ул. Пирогова, 1
Список литературы
1. Clement P., Petr J., Dijsselhof M.J., Padrela B, Pasternak M., Dolui S. et al. A beginner's guide to Arterial Spin Labeling (ASL) image processing. Front. Radiol. 2022;14(2):929533. https://doi.org/10.3389/fradi.2022.929533
2. Alsop D.C., Detre J.A., Golay X., Günther M., Hendrikse J., Hernandez-Garcia L. et al. Recommended implementation of arterial spin-labeled perfusion MRI for clinical applications: A consensus of the ISMRM perfusion study group and the European consortium for ASL in dementia. Magn. Reson. Med. 2015;73(1):102–116. https://doi.org/10.1002/mrm.25197
3. Станкевич Ю.А., Попов В.В., Василькив Л.М., Тулупов А.А. Динамическая оценка микроциркуляторных изменений головного мозга в раннем постинсультном периоде по данным бесконтрастной перфузионной МРТ. Комплексные проблемы сердечно-сосудистых заболеваний. 2024;13(1):28–35. https://doi.org/10.17802/2306-1278-202413-1-28-35
4. Bayraktar E.S., Duygulu G., Çetinoğlu Y.K., Gelal M.F., Apaydın M., Ellidokuz H. Comparison of ASL and DSC perfusion methods in the evaluation of response to treatment in patients with a history of treatment for malignant brain tumor. BMC Med. Imaging. 2024;24(1):70. https://doi.org/10.1186/s12880-024-01249-w
5. Xu X., Tan Z., Fan M., Ma M., Fang W., Liang J. et al. Comparative Study of Multi-Delay Pseudo-Continuous Arterial Spin Labeling Perfusion MRI and CT Perfusion in Ischemic Stroke Disease. Front. Neuroinform. 2021;11(15):719719. https://doi.org/10.3389/fninf.2021.719719
6. Mutsaerts H., Osch M., Zelaya F., Wang D., Nordhøy W., Wang Y. et al. Multi-vendor reliability of arterial spin labeling perfusion MRI using a nearidentical sequence: implications for multi-center studies. Neuroimage. 2015;113:143–152. https://doi.org/10.1016/j.neuroimage.2015.03.043
7. Warmuth C., Gunther M., Zimmer C. Quantification of blood flow in brain tumors: comparison of arterial spin labeling and dynamic susceptibilityweighted contrast-enhanced MR imaging. Radiology. 2003;228(2): 523–532. https://doi.org/10.1148/radiol.2282020409
8. Wong E.C. An introduction to ASL labeling techniques. J. Magn. Reson. Imaging. 2014;40(1):1–10. https://doi.org/10.1002/jmri.24565
9. Knutsson L., Xu J., Ahlgren A., van Zijl P.C.M. CEST, ASL, and magnetization transfer contrast: How similar pulse sequences detect different phenomena. Magn. Reson. Med. 2018;80(4):1320–1340. https://doi.org/10.1002/mrm.27341
10. Hernandez-Garcia L., Aramendía-Vidaurreta V., Bolar D.S., Dai W., Fernández-Seara M.A., Guo J. et al. Recent Technical Developments in ASL: A Review of the State of the Art. Magn. Reson. Med. 2022;88(5):2021–2042. https://doi.org/10.1002/mrm.29381
11. Kobata T., Yamasaki T., Omori K., Ogawa K. Influence of the Imaging Method on regional cerebral blood flow value in Arterial Spin Labeling (ASL): Comparison of Pulsed-ASL with Two-dimensional Acquisition and Pseudocontinuous-ASL with 3D Spiral Acquisition. Nihon Hoshasen Gijutsu Gakkai Zasshi. 2022;78(9):969–977. https://doi.org/10.6009/jjrt.2022-1265
12. Iutaka T., de Freitas M.B.., Omar S.S., Scortegagna F.A., Nael K., Nunes R.H. et al. Arterial Spin Labeling: techniques, clinical applications, and interpretation. Radiographics. 2023;43(1):e220088. https://doi.org/10.1148/rg.220088
13. Edelman R.R, Chen Q. EPISTAR MRI: multislice mapping of cerebral blood flow. Magn Reson Med. 1998;40(6):800–805. https://doi.org/10.1002/mrm.1910400603
14. Lövblad K.O., Montandon M.L., Viallon M., Rodriguez C., Toma S., Golay X. et al. Arterial Spin-Labeling Parameters Influence Signal Variability and Estimated Regional Relative Cerebral Blood Flow in Normal Aging and Mild Cognitive Impairment: FAIR versus PICORE Techniques. AJNR Am. J. Neuroradiol. 2015;36(7):1231–1236. https://doi.org/10.3174/ajnr.A4291
15. Kampf T., Helluy X., Gutjahr F.T., Winter P., Meyer C.B., Jakob P.M. et al. Myocardial perfusion quantification using the T1 -based FAIR-ASL method: the influence of heart anatomy, cardiopulmonary blood flow and look-locker readout. Magn. Reson. Med. 2014;71(5):1784–1797. https://doi.org/10.1002/mrm.24843
16. Asllani I., Habeck C., Scarmeas N., Borogovac A., Brown T.R., Stern Y. Multivariate and univariate analysis of continuous arterial spin labeling perfusion MRI in Alzheimer's disease. J. Cereb. Blood Flow Metab. 2008;28(4):725–736. https://doi.org/10.1038/sj.jcbfm.9600570
17. Lu J., Zhao G. Research Applications of Cerebral Perfusion Magnetic Resonance Imaging (MRI) in Neuroscience. In book: PET/MR: Functional and Molecular Imaging of Neurological Diseases and Neurosciences. Lu J., Zhao G., eds. Springer Singapore. 2023:79–92. https://doi.org/10.1007/978-981-19-9902-4_4
18. Song R., Loeffler R.B., Hillenbrand C.M. QUIPSS II with window-sliding saturation sequence (Q2WISE). Magn. Reson. Med. 2012;67(4):1127– 1132. https://doi.org/10.1002/mrm.23093
19. Woods J.G., Schauman S.S., Chiew M., Chappell M.A., Okell T.W. Timeencoded pseudo-continuous arterial spin labeling: Increasing SNR in ASL dynamic angiography. Magn. Reson. Med. 2023;89(4):1323–1341. https://doi.org/10.1002/mrm.29491
20. Aracki-Trenkic A., Law-Ye B., Radovanovic Z., Stojanov D., Dormont D., Pyatigorskaya N. ASL perfusion in acute ischemic stroke: The value of CBF in outcome prediction. Clin Neurol Neurosurg. 2020;194:105908. https://doi.org/10.1016/j.clineuro.2020.105908
21. de la Pena M.J., Pena I.C., Garcia P.G., Gaviln M.L., Malpica N., Rubio M. et al. Early perfusion changes in multiple sclerosis patients as assessed by MRI using arterial spin labeling. Acta Radiol Open. 2019;8(12):2058460119894214. https://doi.org/10.1177/2058460119894214
22. Koudriavtseva T., Plantone D., Renna R., Inglese M. Brain perfusion by arterial spin labeling MRI in multiple sclerosis. J. Neurol. 2015;262(7):1769–1771. https://doi.org/10.1007/s00415-015-7792-6
23. Ningning D., Haopeng P., Xuefei D., Wenna C., Yan R., Jingsong W. et al. Perfusion imaging of brain gliomas using arterial spin labeling: correlation with histopathological vascular density in MRI-guided biopsies. Neuroradiology. 2017;59(1):51–59. https://doi.org/10.1007/s00234-016-1756-0
24. Daftari Besheli L., Ahmed A., Hamam O., Luna L., Sun L.R., Urrutia V. et al. Arterial Spin Labeling technique and clinical applications of the intracranial compartment in stroke and stroke mimics– A case-based review. Neuroradiol J. 2022;35(4):437–453. https://doi.org/10.1177/1971400922109880
25. Lindner T., Bolar D.S., Achten E., Barkhof F., Bastos-Leite A.J., Detre J.A. et al. Current state and guidance on arterial spin labeling perfusion MRI in clinical neuroimaging. Magn. Reson. Med. 2023;89(5):2024– 2047. https://doi.org/10.1002/mrm.29572
26. Ling C., Zhang J., Shao X., Bai L., Li Z., Sun Y. et al. Diffusion prepared pseudo-continuous arterial spin labeling reveals blood-brain barrier dysfunction in patients with CADASIL. Eur. Radiol. 2023;33(10):6959– 6969. https://doi.org/10.1007/s00330-023-09652-7
27. Mouchtouris N., Ailes I., Chang K., Flanders A., Mohamed F., Tjoumakaris S. et al. The impact of mechanical thrombectomy on the blood-brain barrier in patients with acute ischemic stroke: A non-contrast MR imaging study using DP-pCASL and NODDI. Neuroimage Clin. 2024;43:103629. https://doi.org/10.1016/j.nicl.2024.103629
28. Qin Q., Alsop D.C., Bolar D.S., Hernandez-Garcia L., Meakin J., Liu D. et al. Velocity-selective arterial spin labeling perfusion MRI: A review of the state of the art and recommendations for clinical implementation. Magn. Reson. Med. 2022;88(4):1528–1547. https://doi.org/10.1002/mrm.29371
29. Hernandez-Garcia L., Lahiri A., Schollenberger J. Recent progress in ASL. Neuroimage. 2019;187:3–16. https://doi.org/10.1016/j.neuroimage.2017.12.095.
30. Qu Y., Kong D., Wen H., Ou X., Rui Q., Wang X. et al. Perfusion measurement in brain gliomas using velocity-selective arterial spin labeling: comparison with pseudo-continuous arterial spin labeling and dynamic susceptibility contrast MRI. Eur. Radiol. 2022;32:2976–2987. https://doi.org/10.1007/s00330-021-08406-7
31. Harteveld A.A., Hutter J., Franklin S.L., Jackson L.H., Rutherford M., Hajnal J.V. et al. Systematic evaluation of velocity-selective arterial spin labeling settings for placental perfusion measurement. Magn. Reson. Med. 2020;84(4):1828–1843. https://doi.org/10.1002/mrm.28240.
32. Wang M., Yang Y., Wang Y., Li M., Zhang J., Zhang B. Vessel-selective 4D MRA based on ASL might potentially show better performance than 3D TOF MRA for treatment evaluation in patients with intra-extracranial bypass surgery: a prospective study. Eur. Radiol. 2021;31(7):5263– 5271. https://doi.org/10.1007/s00330-020-07503-3
33. Lee S., Schmit B.D., Kurpad S.N., Budde M.D. Cervical spinal cord angiography and vessel-selective perfusion imaging in the rat. NMR Biomed. 2024;37(6):e5115. https://doi.org/10.1002/nbm.5115
34. Hernandez-Garcia L., Aramendía-Vidaurreta V., Bolar D.S., Dai W., Fernández-Seara M.A., Guo J. et al. Recent Technical Developments in ASL: A Review of the State of the Art. Magn. Reson. Med. 2022;88(5):2021–2042. https://doi.org/10.1002/mrm.29381
35. Richter V., Helle M., van Osch M.J., Lindner T., Gersing A.S., Tsantilas P. et al. MR Imaging of Individual Perfusion Reorganization Using Superselective Pseudocontinuous Arterial Spin-Labeling in Patients with Complex Extracranial Steno-Occlusive Disease. AJNR Am. J. Neuroradiol. 2017;38(4):703–711. https://doi.org/10.3174/ajnr.A5090
36. Okell T.W., Harston G.W.J., Chappell M.A., Sheerin F., Kennedy J., Jezzard P. Measurement of collateral perfusion in acute stroke: a vesselencoded arterial spin labeling study. Sci. Rep. 2019;9(1):8181. https://doi.org/10.1038/s41598-019-44417-7
37. Heidari Pahlavian S., Geri O., Russin J., Ma S.J., Amar A., Wang D.J.J. et al. Semiautomatic cerebrovascular territory mapping based on dynamic ASL MR angiography without vessel-encoded labeling. Magn. Reson. Med. 2021;85(5):2735–2746. https://doi.org/10.1002/mrm.28623
38. Tang Y., Wang Q., Xie W., Zhao W., Li Z. Territorial arterial spin labeling perfusion imaging in a patient with hyperplastic anterior choroidal artery: a case description. Quant Imaging Med Surg. 2023; 13(9):6329–6333. https://doi.org/10.21037/qims-23-269
39. Sollmann N., Hoffmann G., Schramm S., Reichert M., Hernandez Petzsche M., Strobel J. et al. Arterial Spin Labeling (ASL) in Neuroradiological Diagnostics – Methodological Overview and Use Cases. Rofo. 2024;196(1):36–51. https://doi.org/10.1055/a-2119-5574
40. Okell T.W. Combined angiography and perfusion using radial imaging and arterial spin labeling. Magn. Reson. Med. 2019;81(1):182–194. https://doi.org/10.1002/mrm.27366
41. Suzuki Y., Fujima N., van Osch M.J.P. Intracranial 3D and 4D MR Angiography Using Arterial Spin Labeling: Technical Considerations. Magn. Reson. Med. Sci. 2020;19(4):294–309. https://doi.org/10.2463/mrms.rev.2019-0096
42. Dipasquale O., Cohen A., Martins D., Zelaya F., Turkheimer F., Veronese M. et al. Molecular-enriched functional connectivity in the human brain using multiband multi-echo simultaneous ASL/BOLD fMRI. Sci. Rep. 2023;13(1):11751. https://doi.org/10.1038/s41598-023-385730
43. Clement P., Castellaro M., Okell T.W., Thomas D.L., Vandemaele P., Elgayar S. et al. ASL-BIDS, the brain imaging data structure extension for arterial spin labeling. Sci. Data. 2022;9(1):543. https://doi.org/10.1038/s41597-022-01615-9
44. Shao X., Guo F., Shou Q., Wang K., Jann K., Yan L. et al. Laminar perfusion imaging with zoomed arterial spin labeling at 7 Tesla. Neuroimage. 2021;245:118724. https://doi.org/10.1016/j.neuroimage.2021.118724
45. Tanaka F., Umino M., Maeda M., Nakayama R., Inoue K., Kogue R. et al. Pseudocontinuous Arterial Spin Labeling: clinical applications and usefulness in head and neck entities. Cancers. 2022;14(16):3872. https://doi.org/10.3390/cancers14163872
46. Hu Y., Lv F., Li Q., Liu R. Effect of post-labeling delay on regional cerebral blood flow in arterial spin-labeling MR imaging. Medicine (Baltimore). 2020;99(27):e20463. https://doi.org/10.1097/MD.0000000000020463
47. Amukotuwa S.A., Yu C., Zaharchuk G. 3D Pseudocontinuous arterial spin labeling in routine clinical practice: A review of clinically significant artifacts. J Magn Reson Imaging. 2016; 43(1):11–27. https://doi.org/10.1002/jmri.24873
48. Mato A.V., García-Polo P., O'Daly O., Hernández-Tamames J.A., Zelaya F. ASAP (Automatic Software for ASL Processing): A toolbox for processing Arterial Spin Labeling images. Magn. Reson. Imaging. 2016;34(3):334–344. https://doi.org/10.1016/j.mri.2015.11.002
Анализ существующих разновидностей метода маркировки спинов артериальной крови, его технических характеристик и тенденций развития в данной области.
Рецензия
Для цитирования:
Попов В.В., Станкевич Ю.А., Богомякова О.Б., Тулупов А.А. Arterial Spin Labeling: принципы и новые тенденции в реализации метода. Сибирский журнал клинической и экспериментальной медицины. 2025;40(2):32-43. https://doi.org/10.29001/2073-8552-2025-40-2-32-43
For citation:
Popov V.V., Stankevich Yu.A., Bogomyakova O.B., Tulupov A.A. Arterial Spin Labeling: principles and current trends in the implementation of the method. Siberian Journal of Clinical and Experimental Medicine. 2025;40(2):32-43. (In Russ.) https://doi.org/10.29001/2073-8552-2025-40-2-32-43